Ursprünglich wurde Akatsuki von einer kleinen Widerstandsgruppe aus Amegakure no Sato gegründet, die sich gegen die Zustände im Land des Regens richtete. Diese drei Gründer waren Nagao, Konan und Yahiko wobei letzterer als Anführer fungierte und die Leitperson Akatsukis wurde. Tatsächlich war die Gruppierung derart erfolgreich, das sie vom Herrscher Amegakure no Satos, Hanzō, beachtet werden musste. Hanzō jedoch spielte mit der Gruppierung ein doppeltes Spiel. Einerseits verbündete er sich mit Ihnen, nur um sie dann sogleich an Konohagakures Root Einheit unter Danzō zu verraten. Infolge dieses Verrates kamen außer Konan und Nagato alle anderen Mitglieder ums Leben. Akatsuki wurde von Nagato und Konan geformt und nahm nun starke Mitglieder auf, um seine Ziele erreichen. Das erste Ziel, die Beseitigung Hanzōs war schnell erreicht. Im Alleingang besiegte Nagatos "Pfad" Tendō, der aus Yahikos Körper geformt worden war, das Dorf und mit ihm Hanzō. Amegagkure no Sato wurde zur geheimen Zentrale der Akatsuki umgewandelt. Im Laufe der Jahre schlossen sich namhafte Nuke-nin wie Kisame Hoshigaki, Orochimaru oder Sasori der Organisation an. Auch ein Spion namens Zetsu wurde aufgenommen. Im Geheimen hatte die Organisation jedoch noch ein weiteres Mitglied namens Madara Uchiha. Dieser war der eigentliche Leiter Akatsukis, obwohl Tendō, durch Nagato gesteuert, der offizielle Anführer war.



Nach dem Massaker am Uchiha-Clan schloss sich Itachi Uchiha der Organisation an, ebenso wie der aus Takigakure no Sato verbannte Kakuzu, der bereits sehr lange gelebt und wie Madara gegen Hashirama Senji gekämpft hatte, den ersten Hokage. Die Organisation wuchs nach und nach heran. Der Iwa-Nin Deidara wurde für die Organisation rekrutiert, nachdem Orochimaru sie nach einem gescheiterten Angriff auf Itachi verlassen hatte. So formierte sich Akatsuki nach und nach in seiner später bekannten Form: Kakuzu, Zetsu, Pein/Tendō/Nagato, Konan, Itachi, Kisame, Deidara und Sasori. Kurze Zeit später kam auch der Yugagakure Ninja Hidan hizu, der aufgrund seiner besonderen Fähigkeiten der ideale Partner für Kakuzu wurde, der seine vorherigen Partner aufgrund eines Wutanfalls stets getötet hatte. Die Akatsuki operierten in Zweierteams und begannen, die Jinchuuriki zu fangen und deren Bijuu zu extrahieren. Das erste Opfer dieses Vorgehens wurde der Jinchuuriki des Gobi, Han. Es folgte Fuu mit ihrem Shichibi, dann Gaara mit dem Shukaku. Nach Shukaku wurde Nibi gefangen, das zuvor in Yugito Nii versiegelt gewesen war. Nach Nibi folgte der Sanbi, dann der Yonbi, dessen Jinchuuriki Rōshi ebenfalls gefangen gesetzt wurde. Dann wurde der Rokubi gefangen, der von Utakata bewahrt worden war.




Im Laufe dieser Kämpfe verloren immer mehr Mitglieder der Akatsuki ihr Leben. Sasori, Hidan, Kakuzu, Deidara, Kisame und Itachi fielen nach und nach in Einzelgefechten. Pein/Tendō/Nagato starb beim Angriff auf Konohagakure no Sato, den er jedoch vor seinemTod noch bereute und den Getöteten mit seinem Rinnegan das Leben zurückgab. Konan trat aus der Akatsuki aus, wurde aber von Madara Uchiha aufgespürt und in einem längeren Kampf besiegt und getötet. Somit verblieben nur noch Madara und Zetsu, die Unterstützung durch Sasuke Uchiha und Kabuto Yakushi unterhielten. Kabuto verriet Madara jedoch und tötete Zetsu, woraufhin Kabuto von Madara attackiert und scheinbar getötet wurde. Sasuke wiederrum verriet während der großen Schlacht Madara und schwächte diesen derart, das die 5 Kage ihn töten konnten. Sasukes Austritt als letztes Mitglied bildete den Abschluss der alten Akatsuki.

Bedingt durch die Politik der drei verbliebenen Kage, dem Tod seines besten Freundes Naruto Uzumaki, der Neuversiegelung der Bijuu und die Arroganz der Dörfer wurde Uchiha Sasuke zum Neugründer Akatsukis. Sein Ziel war einfach: Rache an den drei verbliebenen Nationen und die Zerstörung der drei Ninjadörfer Konohagakure no Sato, Kirigakure no Sato und Iwagakure no Sato. Getrieben vom Drang nach Rache nutzte er die Fähigkeiten des von ihm absorbierten Orochimaru und gleichermaßen die von Madara Uchiha hinterlassenen Sharingane des Uchiha-Clan Massakers. Einen Teil der Sharingane konnte er aus Konohagakure entwenden, jedoch nur ein paar. Ziel von Sasuke ist die Wiedererrichtung des Uchiha Clans und unter der weisen Regentschaft der Uchiha eine friedliche Zeit ohne Kriege. So griff er auch den Plan des einstigen Akatsukianführers Nagato auf, der die Shinobinationen durch eine Bijuuwaffe vernichten wollte um andere Menschen präventiv vor Kämpfen abzuhalten.